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En 1303, le village de Gennevilliers est devenu paroisse par séparation d'avec Asnières. Elle a Sainte Marie-Madeleine comme patronne.
 
Le 17 décembre 1921, le cardinal Louis-Ernest Dubois, archevêque de Paris, érige une nouvelle paroisse dans le quartier des Grésillons en pleine expansion, avec l'église St Jean des Grésillons sous le patronnage de St Jean l'évangéliste. Cette paroisse est à la fois sur la commune de Gennevilliers et sur celle d'Asnières.

Le 27 avril 1929, le quartier de Villeneuve-la Garenne est érigé en commune distincte de Gennevilliers. Le 13 avril 1930, le cardinal Jean Verdier, archevêque de Paris, érige cette commune en paroisse sous le vocable de St Joseph de Villeneuve-la-Garenne.

En 1931, la chapelle Ste Jeanne d'Arc est construite rue Louis Roche. Elle sera désaffectée au début des années 1970.

Le 4 décembre 1960, la paroisse Notre-Dame des Agnettes est érigée par le cardinal Maurice Feltin, archevêque de Paris.

Depuis les années 1970, ces trois paroisses sont sous la responsabilité d'un même curé et fonctionnent pratiquement comme une unique paroisse.

D'abord dans le diocèse de Paris puis à partir de 1966 dans celui de Nanterre, Gennevilliers fait partie du doyenné La-boucle-Nord qui comprend Villeneuve-la-Garenne, Asnières-sur-Seine et Clichy-la-Garenne.

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